Направленность эволюции колюшек зависит от наличия убежищ

«В течение последних 10 тысяч лет многие популяции трехиглых колюшек независимо друг от друга переселились из моря, где они плавали в толще воды, в пресные водоемы, где они стали жить около дна. Во многих случаях переход сопровождался уменьшением числа костных пластинок на боках. Эксперименты, проведенные финскими биологами, подтвердили гипотезу, согласно которой причиной этого эволюционного изменения является наличие на дне водоемов укрытий, где колюшки могут спасаться от хищников. Если прятаться некуда, колюшки с малым числом пластин чаще становятся жертвами хищных рыб, поэтому отбор способствует развитию «тяжелой брони». Если же укрытия есть, чаще погибают менее юркие бронированные рыбки, что ведет к редукции защитных пластин.

Трехиглая колюшка — один из удобнейших объектов для изучения эволюции. Около 10 тысяч лет назад эта исходно морская рыбка стала осваивать пресные водоемы, образовавшиеся на месте растаявших ледников (подробнее см. в заметке «Экспериментально подтверждено влияние видообразования на свойства экосистем», «Элементы», 06.04.2009). Освоение пресных вод сопровождалось морфологическими изменениями, которые происходили независимо в разных популяциях. Одним из таких изменений является облегчение костяного панциря — уменьшение числа пластин, защищающих тело с боков. У морских колюшек этих пластин, как правило, больше, чем у пресноводных. Генетики установили, что в основе данного эволюционного изменения лежат закрепленные отбором мутации в гене Ectodysplasin (Eda), который регулирует развитие эпителиальных структур. У людей некоторые мутации гена Eda являются причиной наследственного заболевания — ангидротической эктодермальной дисплазии (см. Hypohidrotic ectodermal dysplasia).

Трехиглых колюшек легко содержать в лабораторных условиях, что дает возможность экспериментально проверять гипотезы о причинах происходящих с ними эволюционных изменений. Именно этим и занимаются сейчас многие исследовательские коллективы.

Есть три основные гипотезы о причинах уменьшения числа пластин у колюшек при переходе к жизни в пресных водах.

Согласно первой из них, всё дело в большей «дороговизне» костной ткани в пресных водоемах по сравнению с морем. В озерах и реках, где живут колюшки, содержание кальция гораздо ниже, чем в морской воде, извлечь его оттуда трудно, и поэтому для того, чтобы вырастить костяной панцирь, рыбкам приходится тратить больше калорий. У этой гипотезы есть косвенные подтверждения: например, установлено, что в пресной воде мальки колюшек с большим числом пластин растут медленнее, чем мальки с облегченным панцирем.

Вторая гипотеза винит во всём хищных пресноводных насекомых, таких как гладыши и личинки стрекоз. В море, как известно, насекомых практически нет. Шипы и броня колюшек годятся только для защиты от хищных рыб. Против насекомых эти средства бессильны: шестиногим хищникам даже удобнее хватать мальков за их колючки и костяные пластинки (со взрослой рыбкой насекомые не могут справиться). Экспериментально установлено, что хищные насекомые действительно могут избирательно выедать мальков с длинными колючками и тяжелой броней (Marchinko, 2009).

Третья гипотеза предполагает, что причина редукции брони — в разной доступности укрытий в море и пресных водоемах (Reimchen, 1992). Морские колюшки ведут пелагический образ жизни, то есть плавают в толще воды. Спрятаться там абсолютно негде. Показано, что броня действительно защищает колюшек от хищных рыб, повышая шансы схваченной рыбки вырваться из зубов хищника. В пресных водоемах колюшки стали держаться ближе ко дну, где укрытий достаточно. Возможно, в этой ситуации для колюшек решающее значение приобрела маневренность и способность быстро юркнуть в укрытие. Эксперименты показали, что облегченная броня улучшает маневренность и способность к «быстрому старту». Однако предположение о том, что при наличии укрытий колюшки с облегченным панцирем действительно получают селективное преимущество, то есть реже поедаются хищниками, до сих пор не имело экспериментальных подтверждений.

Чтобы восполнить этот пробел, биологи из Хельсинского университета поймали в Балтийском море 126 колюшек (42 самца и 84 самки) и получили от них потомство, скрестив каждого самца с двумя самками. В итоге получилось 42 пары выводков с различной степенью генетического родства (в общей сложности 650 рыбок). Внутри каждого выводка все рыбки были родными братьями и сестрами; выводки каждой пары имели общего отца, но разных матерей; наконец, выводки из разных пар имели минимальную степень родства (оба родителя — разные). Это было сделано для того, чтобы определить степень наследуемости (генетической детерминированности) морфологических признаков — по тому же принципу, что и в классическом близнецовом анализе. У каждой рыбы — участницы эксперимента были измерены основные размерные признаки (длина тела, высота тела, длина головы, высота головы, размер треугольника, образованного растопыренными колючками, и т. д.)

Рисунок 1. Морфологические признаки, учтенные в эксперименте (помимо числа боковых пластин)

У балтийских колюшек число боковых пластин изменчиво, хотя преобладают особи с полным набором пластин. Авторы разделили рыбок на четыре части (две по 210 и две по 115 рыбок) таким образом, чтобы в каждой группе было одинаковое соотношение особей с полным и неполным набором боковых пластин. Каждую группу поместили в отдельный большой аквариум (2 × 2 × 1 м). В два аквариума с разным количеством рыбок на дно положили «укрытие» — стопку трубок из ПВХ диаметром 25 мм и длиной 40 см. В двух других аквариумах укрытий не было. Затем в каждый аквариум посадили маленькую щуку (27–33 см длиной). Колюшек ежедневно кормили мотылем (личинками комаров-хирономид), а щуки питались колюшками. Три раза в неделю колюшек отлавливали, пересчитывали и переселяли к следующей щуке. Если у этой группы колюшек было убежище, то его тоже переносили вместе с рыбками. В итоге каждая группа колюшек прожила одинаковое время с каждой из четырех щук.

Эксперимент продолжался три месяца. За это время щуки съели 249 колюшек (125 в аквариумах с укрытиями, 124 — без укрытий). Данные о морфологии съеденных и выживших колюшек были подвергнуты сложной статистической обработке, причем влияние признаков на выживаемость анализировалось как по отдельности, так и комплексно, с учетом влияния признаков друг на друга (см. multivariate statistics).

Результаты убедительно подтвердили гипотезу о роли укрытий в эволюции костной брони. В аквариумах без укрытий число пластин положительно коррелировало с выживаемостью: чем меньше у рыбки пластин, тем больше были ее шансы погибнуть в зубах щуки. В аквариумах с укрытиями всё было наоборот: здесь вероятность выживания росла с уменьшением числа пластин. Очевидно, это объясняется ростом маневренности и способности к «быстрому старту», что позволяет рыбке быстрее юркнуть в укрытие (правда, в данном исследовании за поведением рыб не следили, но ведь ранее уже было показано, что маневренность отрицательно коррелирует с числом пластин).

Авторы подчеркивают, что полученные результаты не ставят под сомнение две другие возможные причины редукции панциря (недостаток кальция и хищные насекомые). Ведь у этих гипотез тоже есть экспериментальные подтверждения. Вполне возможно, что все три фактора действуют вместе, что объясняет очень быструю эволюцию этого признака в некоторых водоемах.

Рисунок 2. Обратимость эволюции. 50 лет назад у колюшек озера Вашингтон (северо-запад США) было мало костных пластин (вверху). К настоящему времени число пластин значительно выросло: колюшки фактически вернулись к своему прежнему, «морскому» состоянию (внизу). По-видимому, причина в том, что вода в озере за это время очистилась, а в прозрачной воде колюшкам труднее спрятаться от хищной форели. Поэтому тяжелая броня снова стала для них более выгодной, чем маневренность. Изображение с сайта seattletimes.nwsource.com

Из всех остальных признаков только один достоверно влиял на выживаемость: длина хвостового стебля (caudal peduncle) отрицательно коррелировала с выживаемостью независимо от наличия укрытий. Длинный хвостовой стебель позволяет морским колюшкам плавать быстрее, что дает им шанс спастись от хищника бегством. Однако он, по-видимому, снижает маневренность и скорость «быстрого старта», а в аквариумах гонки на длинные дистанции были невозможны.

Дополнительные интересные результаты дал многомерный анализ, позволивший выявить генетические корреляции между признаками. Известно, что большинство генов обладают плейотропным (множественным) воздействием на фенотип, то есть влияют не на один признак, а на многие. Из-за этого эволюционные изменения любого признака с большой вероятностью потянут за собой изменения других признаков. Это обстоятельство сильно затрудняет поиск причин наблюдаемых эволюционных изменений. Однако статистическими методами можно выявить скоррелированность признаков и внести в анализ соответствующие поправки.

Авторы показали, что многие из изученных признаков связаны друг с другом довольно сильными корреляциями. При этом один из двух взаимосвязанных признаков может быть полезным, а другой — вредным. В такой ситуации отбор по обоим признакам часто оказывается неэффективным, и поэтому его не удается выявить при раздельном анализе признаков: всё выглядит так, как будто ни один из признаков не оказывает достоверного влияния на выживаемость.

Однако многомерный анализ показывает, что отбор по обоим признакам всё-таки происходит, но его результаты взаимно компенсируются. Например, у подопытных колюшек большой размер головы повышал выживаемость, а длинные шипы, наоборот, увеличивали шансы погибнуть в пасти щуки. Шипы защищают только от мелких хищников, а щуки, участвовавшие в эксперименте, были слишком крупные. По-видимому, длинные колючки жертв привлекали внимание хищника, но не мешали ему проглотить добычу. Если бы не генетическая корреляция между признаками, отбор в условиях эксперимента вел бы к увеличению головы и уменьшению шипов. Но размер головы, как выяснилось, связан с длиной шипов положительной корреляцией. Это значит, что аллели, способствующие увеличению головы, с большой вероятностью приводят также и к удлинению шипов. В результате ни по одному из признаков эффективный отбор происходить не мог.

Исследование подтвердило два глобальных эмпирических обобщения, которые иногда называют даже «аксиомами» эволюционной биологии: 1) полезность признака чрезвычайно сильно зависит от контекста: один и тот же признак может быть полезным для одних популяций данного вида и вредным для других, живущих в слегка отличающихся условиях; 2) эволюция — это постоянный поиск компромиссов (например, колюшки не могут быть одновременно юркими и бронированными: приходится выбирать что-то одно в зависимости от обстоятельств). Кроме того, работа в очередной раз показала важную эволюционную роль генетических корреляций между признаками.

Источник: Tuomas Leinonen, Gábor Herczeg, José Manuel Cano, Juha Meriläaut;. Predation-imposed selection on threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) morphology: a test of the refuge use hypothesis // Evolution. Advance online publication 8 June 2011».

http://elementy.ru/news/431602