про правило Холдейна

Читая работу Edwards et al., (2007) «Видообразование у птиц: гены, география и половой отбор», нашёл интересный кусок про известное правило Холдейна, откуда оно берётся и почему по-разному проявляется в разных группах животных

-------------------------------------------------------------------

«Современный синтез базируется на корпусе работ, в которых были обобщены два «правила»- правило Холдейна и большее влияние половых хромосом Х(Z), чем аутосом, на жизнеспособность гибридов. Правило Холдейна – это преимущественная стерильность и нежизнеспособность гетерогаметного пола у гибридов; т.е. если уменьшение приспособленности межвидовых гибридов вообще есть и оно разное у разных полов, то сильней проявляется у гетерогаметного. Этот феномен был обнаружен для различных таксонов, включая бабочек и птиц, у которых гетерогаметны самки (ZW).

Хотя Х-хромосома, как было выяснено экспериментально уже десятилетия назад, вовлечена в выполнение правила Холдейна и гибридную стерильность самцов у дрозофилид, до недавних пор не было показано, что этот значительный эффект хромосомы гемизиготного пола существует для птиц, пока не были получены данные о гибридных зонах и скрещиваниях доместицированных видов. В этом разделе мы обозрим эмпирические и теоретические работы, которые объясняют эти два правила для видообразования у птиц.

Похоже, что правило Холдейна вызвано отрицательными эпистатическими взаимодействиями локусов, происходящих из разных родительских геномов. Этот эффект сильнее воздействует на гибридов гетерогаметного пола, чем на гибридов гомогаметного пола, поскольку именно у гетерогаметных гибридов полностью проявляются рецессивные Х-сцепленные аллели. Интересно, что гибриды F₁ птиц и бабочек могут страдать от дополнительного источника эпистаза, связанного с тем, что митохондрии и цитоплазма происходят от самки, в то время как Z-хромосома – от самца. Обсуждается, в какой степени правило Холдейна связано со взаимодействиями между половыми хромосомами per se (которые часто у близких форм быстрей дивергируют, чем аутосомы) и является ли то своеобразное доминирование, которое характерно для Z-хромосомы, основной причиной правила. Правило Холдейна прекрасно выполняется в экспериментальных исследованиях приспособленности гибридов для уток, голубей с горлицами, и многих других таксонов.

Price & Bouver (2002) исследовали механизмы постзиготической несовместимости у птиц, используя опубликованные данные по 254 гибридным скрещиваниям, и обнаружили, что порядок, в котором нарастает несовместимость с увеличением дивергенции видов у птиц и других таксонов различный, причём для птиц порядок, в котором накапливались последствия несовместимости гибридов был постоянным. У разных видов дрозофил ещё на ранней стадии дивергенции появляется стерильность гибридных самцов, затем нежизнеспособность самцов, затем стерильность самок, последней – нежизнеспособность самок. Напротив, несовместимость у птиц нарастает в таком порядке: стерильность самок, стерильность самцов, нежизнеспособность самок, нежизнеспособность самцов.

Таким образом, у птиц гомогаметная (мужская) стерильность появляется на более ранних стадиях, чем гомогаметная (женская) стерильность у дрозофил. Это может отражать общую для птиц тенденцию быстрой эволюции связанных с мужской репродукцией генов птиц за счёт полового отбора, приводящей к быстрой дивергенции видов по этим генам (независимый от системы половых хромосом).

Однако быстрая эволюция связанных с мужской репродукцией генов птиц за счёт полового отбора – так называемая «быстрая эволюция самцов» или «модель полового отбора» по Wu & Davis (1993) – работает против правила Холдейна для птиц, поскольку действует на гомогаметный пол (самцы) для ZW-видов, уменьшая их плодовитость и тем самым ликвидируя разницу. По контрасту, половой отбор усиливает типичный для правила Холдейна паттерн стерильности у XY-видов, таких как дрозофилы, что, возможно, объясняет обилие случаев гибридной мужской стерильности в этой группе.

В пользу полового отбора как модулятора правила Холдейна у птиц – относительная пропорция случаев выполнения этого правила для стерильности и для нежизнеспособности. Большинство случаев правила Холдейна у XY-видов обнаруживает гетерогаметную стерильность, в то время как Wu & Davis обнаружили, что для птиц и других ZW-видов характерны как гетерогаметная стерильность, так и гетерогаметная нежизнеспособность. Этого можно ожидать когда признаки, проявляющиеся только у самцов, эволюционируют быстрее, поскольку это приводит к стерильности гибридных самцов на ранних стадиях дивергенции, что приводит к уменьшению случаев выполнения правила Холдейна для стерильности.

Однако, в большинстве данных для птиц Price & Bouvier (2002) в пять раз больше случаев выполнения правила Холдейна касаются стерильности, а не нежизнеспособности, факт, который не поддерживает идею полового отбора как модулятора правила Холдейна. [Есть и другие свидетельства того, что половой отбор не ускоряет видообразование у птиц, что в условиях аллопатрии, что даже при вторичном контакте с гибридизацией. В.К.].

Прямые свидетельства роли отобранных половым отбором генов для видообразования у птиц, такие как исследования молекулярной эволюции генов птиц, вовлечённых в половое поведение – это необходимое, но недостаточное условие влияния на правило Холдейна. Необходимо также выяснить, участвуют ли эти гены в проявлениях, регулируемых половым отбором (таких, как плюмаж или песня), которые прямо физически не вовлечены в образование гамет.  [Такие «гены видообразования» и «видового распознавания» пока неизвестны и, судя из вышесказанного, вряд ли будут найдены. Скорее, как в случаях с колюшками, они  будут связаны с приспособлением с экологическим и иным факторам, вызывавшим «расщепление» популяционных систем, а влияние на гибридную несовместимость – косвенным следствием из происходящего. В.К.]. Поскольку эволюция подобных признаков связана с коррелированной эволюцией других сексуальных проявлений у самцов и самок птиц, необходимо исследовать паттерны экспрессии генов,  связанных как с репродукцией, так и с брачными украшениями и прочей морфологией/демонстрациями, существенными для ухаживания.

Скорость эволюции половых хромосом важна для оценки их роли в видообразовании у птиц. В целом, когда быстро эволюционирующие локусы дивергируют между видами, несовместимость между ними и другими локусами может проявляться при совмещении родительских геномов у гибрида (в чём и состоит «накопление» гибридной несовместимости за время изоляции по модели Добржанского-Мёллера). Таким же образом, как быстрая эволюция брачных украшений и прочих оцениваемых отбором компонент полового поведения самцов, может давать несовместимость гибридов по локусам, влияющим на них – неважно, аутосомным или сцепленным с половой хромосомой; более высокая скорость эволюции половых хромосом в сочетании с эффектом доминирования должна быть связана со значительным влиянием Х(Z) на низкую приспоcобленность гибридов.

Так называемая «ускоренная Х(Z) эволюция» связана с отбором на благоприятные мутации у гемизигот Х(Z), поскольку у них проявляются рецессивные мутации, и скорость субституций для Х должна быть больше, чем для аутосом, как продемонстрировал Charlesworth.

Недавно Kirkpatrick & Hall (2004) смоделировали относительную скорость эволюции половых хромосом и аутосом исходя из взаимодействия между характером наследования и исключительно высокой скорости мутации у самцов, что известно как «направляемая самцами эволюция». «Направляемая самцами эволюция» (не путать с «быстрой эволюцией» самцов) наблюдалась у птиц, млекопитающих, растений и связна, видимо, с тем, что в половом пути самцов происходит большее количество клеточных делений, чем в половом пути самок. Эти исследования показывают ускорение нейтральной, но не адаптивной (несинонимичной) эволюции Z-хромосомы, как предсказано Charlesworth et al. (1987). Отношение скоростей мутаций у самцов и самок α, оцененных по сиквенсам, составляет от 1,8 до 6,4, как для птиц, так и для млекопитающих.  

Ожидается, что птичья Z-хромосома будет иметь более высокую скорость нейтральных мутаций, чем аутосомы, поскольку она вдвое чаще проходит через половые пути самцов, чем через половые пути самок, в то время как для аутосом такого различия нет. В отличие от предсказаний для млекопитающих, где для более быстрой эволюции Х-хромосомы по сравнению с аутосомами мутации должны быть сильно рецессивны, более сильный поток мутаций через Z-хромосому птиц позволяет предсказать большие скорости эволюции Z-хромосомы по сравнению с аутосомами даже в том случае, если мутации сильно доминантны. Неудивительно, что явление быстрой эволюции Х незначительно, в то время, как быстрая Z-эволюция более неотвратима. Данные по сиквенированию генома курицы говорят в пользу гипотезы об ускоренной эволюции Z у птиц, как внутри-, так и межвидовой.

Первые эмпирические исследования роди половых хромосом в видообразовании для естественных группировок птиц фокусировались на хорошо изученной системе гибридизации мухоловок Старого Света Ficedula / Saetre обнаружил, что Z-связанные SNP, маркирующие F.hipoleuca и F.albicollis почти не дают свидетельств интрогрессии, в то время как для аутосомных SNP обнаруживаемая интрогрессия значительна.  Половые хромосомы сильно влияли на фертильность гибридов. Среди птиц с гетерозиготными половыми хромосомами (по одной от каждого из родительских видов) 7 из 7 самок были стерильны, в то же время были стерильны 3 из 11 самцов, что соответствует правилу Холдейна, однако непонятно, связано ли это со взаимодействием Z-Z, Z-W или Z-аутосомы.

Возможность сцепления локусов, вовлечённых в пре- и постзиготическую изоляцию в этой системе дала толчок развитию новой модели «усиления». Модель фокусируется на эволюции сцепления локуса, ответственных за проявления признаков, характерных для самцов, и локуса, ответственных за предпочтения самок (в целом на них ссылаются как на «mating loci») и два локуса, ответственных за постзиготическую несовместимость. В соответствии с предшествующей теорией презиготическая изоляция усиливается посредством тесного сцепления между «mating loci» и локусами несовместимости. Локусы несовместимости дивергируют между двумя популяциями, вызывают уменьшение приспособленности гибридов, частота ассортативных скрещиваний возрастает, уменьшается частота межпопуляционных скрещиваний. Тесное сцепление между «mating loci» и локусами несовместимости создаёт положительную обратную связь, поскольку частота локусов несовместимости возрастает в тандеме с локусами, вызывающими популяционно-специфичное скрещивание как результат попутного транспорта. Положительная обратная связь усиливается в случае, если группа сцепления находится на половой хромосоме – в силу двух причин. Во-первых, сцепление усиливается, если у гетерогаметного пола кроссинговер не происходит (это отсутствие кроссинговера не абсолютно - у млекопитающих и многих птиц  часто есть псевдоаутосомный район разного размера, для которого кроссинговер имеет место). [Модель красивая, но, как я уже писал, вряд ли имеет место, поскольку расщепление популяционных систем с независимой работой систем поддержания целостности  в каждой из них скорей всего выполнит ту же работу раньше, чем описанный механизм понадобится при встрече форм в зоне вторичного контакта. В.К.]

Во-вторых, рецессивные мутации более подвержены позитивному отбору у гетерогаметного пола и быстрее распространяются по популяции. Модель выявляет много интересных особенностей динамики для гибридной зоны Ficedula. Однако, непонятно, насколько хорошо эта гибридная зона репрезентирует всё разнообразие гибридных зон у птиц [и вообще, насколько верны для неё объяснения связанные с «усилением» - скорей всего неверны. В.К.]. Многие гибриды птиц обнаруживают незначительные признаки потери приспособленности и даже могут пользоваться экологическими преимуществами по сравнению с родительскими видами, что не способствует усилению презиготической изоляции.

Изучение птиц и других групп показывает, что в половых хромосомах находится диспропорционально много генов, влияющих на секс и репродукцию. Литература по разнообразию доместицированных видов птиц указывает, что  сцеплены с полом 22% проявлений, которые отличают породы, включая те, которые могли быть мишенью полового отбора в естественных популяциях, такие как плюмаж или вокализация, в то время как её длина составляет всего 2,7% генома курицы. Видообразование у птиц включает презиготическую изоляцию по таким признакам, как песня или различные демонстрации, что делает ответственные за это гены кандидатами на роль генов, связанных с видообразованием. Наступление эры геномики для орнитологов даёт замечательные возможности изучить генный состав половых хромосом у птиц и позволит лучше понять сложные взаимодействия между генным составом, их экспрессией и скоростью эволюции в контексте видообразования.